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- kelly roker
kelly roker
http://orcid.org/0000-0002-2489-0189
Departamento de Matemáticas, Universidad de Tennessee, Knoxville, TN 37996, EE. UU.
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y Sergey Gavrilets
Sergey Gavrilets
Departamento de Matemáticas, Universidad de Tennessee, Knoxville, TN 37996, EE. UU.
Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Tennessee, Knoxville, TN 37996, EE. UU.
Instituto Nacional de Síntesis Matemática y Biológica, Universidad de Tennessee, Knoxville, TN 37996, EE. UU.
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Publicado: 30 de mayo de 2018 https://doi.org/10.1098/rspb.2017.2875
Resumen
Un rompecabezas evolutivo de larga data rodea las señales sexuales femeninas visibles alrededor del momento de la ovulación. Incluso entre los primates, ¿por qué algunas especies tienen considerables hinchazones sexuales y/o coloraciones brillantes visibles alrededor de las regiones genitales de las hembras, mientras que otras especies son como los humanos, sin signos visibles de ovulación? ¿Cuál es el propósito evolutivo detrás no solo de estos signos, sino también de esta gran variación observada entre las especies? Aquí, examinamos las compensaciones evolutivas asociadas con la señalización visual de la ovulación utilizando modelos basados ??en agentes. Nuestro modelo predice cómo varios factores, incluida la heterogeneidad genética masculina y la desigualdad reproductiva, los costos fisiológicos femeninos, el tamaño del grupo y la ponderación de los beneficios genéticos frente a los no genéticos que provienen de los machos, influyen cada uno en la fuerza de la señalización de la ovulación. Nuestro modelo también predice que aumentar los impactos del infanticidio aumentará la señalización de la ovulación. Usamos datos comparativos de primates para mostrar que, como predice nuestro modelo, un tamaño de grupo más grande y un mayor riesgo de infanticidio se correlacionan con tener signos visuales de ovulación más fuertes. En general, nuestro trabajo resuelve algunas viejas controversias y arroja nueva luz sobre la evolución de la señalización sexual femenina visual.
1. Introducción
Dos componentes generales de la selección sexual son la competencia de pareja y la elección de pareja . Tradicionalmente, la competencia de pareja se ha asociado con la competencia macho-macho por el acceso a las hembras, mientras que la elección de pareja con la elección de la hembra (por ejemplo, los colores brillantes, el plumaje exagerado y las exhibiciones de apareamiento que se ven entre los machos en muchas especies diferentes de aves para atraer a las hembras) . Sin embargo, ahora hay múltiples ejemplos de competencia hembra-hembra (p. ej., competencia entre chimpancés hembra por espacio y comida ) y elección de pareja masculina (p. ej., los machos se aparean preferentemente con hembras de una edad y llamada de apareamiento específicas); ver Clutton-Brock para una revisión y Servedio & Lande para trabajos de modelado.
Un ejemplo sorprendente donde la competencia hembra-hembra y la elección de pareja masculina pueden estar ocurriendo es la señalización sexual femenina visual en primates . Las señales visuales alrededor del momento de la ovulación de una hembra están muy extendidas en la filogenia de los primates , y se cree que tales señales han evolucionado de forma independiente al menos cinco veces entre los primates catarrinos (es decir, monos y simios del Viejo Mundo) . Aunque varían mucho entre especies, estas señales ocurren principalmente a través de cambios en el tamaño, hinchazón, forma y/o color de la piel perineal de la hembra ; consulte la figura 1 para ver un ejemplo.
Figura 1. Mandriles olivos en el Parque Nacional de Gombe, Tanzania (fotografía del Dr. Michael Wilson). Hembra adulta con hinchazón sexual (izquierda) siendo acicalada por un macho adulto (derecha).
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Las señales visuales de ovulación claramente tienen costos significativos . Fisiológicamente, las hinchazones que resultan del aumento de la retención de agua, el aumento del peso corporal y el desvío de líquidos de funciones corporales potencialmente más importantes (especialmente en condiciones secas/de sequía) . Un peso corporal más alto (lo que hace que la movilidad sea más desafiante), hinchazones notables y/o coloraciones genitales pueden aumentar el riesgo de depredación de una hembra. Las hinchazones sexuales exponen la piel perineal de la hembra a parásitos, así como a cortes y rasguños . Los signos visuales de ovulación también pueden generar costos sociales, por ejemplo, si una mayor competencia masculina dentro del grupo perjudica el éxito del grupo en los conflictos entre grupos, lo que lleva a una reducción del territorio del grupo y/o los recursos alimentarios, y/o un aumento de las muertes infantiles. como resultado de los encuentros entre grupos .
Dados todos estos costos, la evolución de la señalización sexual femenina visual se consideró durante mucho tiempo como un rompecabezas. Además, su carencia en humanos en comparación con los chimpancés también fue debatida durante mucho tiempo . Se han propuesto varios beneficios potenciales de tener signos visuales de ovulación, cada uno de los cuales enfatiza diferentes fuerzas selectivas. Por ejemplo, cuando está en juego la competencia indirecta hembra-hembra, las hembras pueden señalar que son fértiles o de alta calidad para simplificar la fertilización o para obtener buenos genes para su descendencia. Cuando las oportunidades de apareamiento son limitadas, al menos para algunos machos, las hembras también pueden señalar para obtener beneficios directos, como el aprovisionamiento o la protección de las hembras que ovulan por parte de los machos (defensa contra lesiones, depredación y acoso) . En cambio, otros beneficios pueden ayudar a la descendencia de las hembras; por ejemplo, tener señales visuales de ovulación podría ayudar a las hembras a aumentar las probabilidades de paternidad percibidas por los machos , lo que podría conducir a la protección de la descendencia o al cuidado paterno . Esto sería importante en presencia de infanticidio (ver más abajo). Muchas de las fuerzas y beneficios selectivos anteriores podrían estar trabajando en conjunto, dependiendo de la combinación exacta de dinámicas de selección sexual que ocurran.
Las discusiones anteriores sobre la evolución de los signos visuales de la ovulación a menudo se enmarcaban en términos de dos tácticas de apareamiento femenino: "concentración de paternidad" y "confusión de paternidad". El primero enfatiza la competencia hembra-hembra por mejores compañeros para recibir beneficios, ya sean genéticos o no genéticos, para sus descendientes o para ellos mismos . Este último enfatiza los apareamientos con múltiples machos. Tener más de una pareja de apareamiento puede ser útil en presencia de incompatibilidades genéticas (o gaméticas, inmunológicas, etc.), competencia de espermatozoides poscopulatoria (elección críptica de la hembra), inversión masculina en la descendencia, etc. . Al hacerlo, una hembra puede hacer que más de un macho piense que él puede ser el padre de su descendencia (es decir, confundir la paternidad), lo que puede ser beneficioso, por ejemplo, para reducir el riesgo de infanticidio para la descendencia de la hembra .
El infanticidio, la matanza de la descendencia de una hembra antes del destete, es extremadamente perjudicial para la aptitud física de la hembra . Sin embargo, cometer un acto de infanticidio puede beneficiar a cualquier macho que no sea el padre de esa cría en particular y, por lo tanto, a menudo se observa infanticidio cuando un nuevo macho se hace cargo de un grupo . Muchas especies de primates tienen amenorrea de lactancia prolongada , lo que resulta en que un macho mate a la descendencia de una hembra, lo que hace que esa hembra vuelva a ser fértil antes al terminar prematuramente su lactancia . El macho infanticida puede aparearse posteriormente con esta hembra, lo que significa que su descendencia podrá nacer antes de lo que hubiera sido posible si nunca hubiera cometido un infanticidio . Aunque los eventos infanticidas son típicamente raros, se han documentado en muchas especies de primates y pueden constituir una proporción sustancial de la mortalidad infantil en algunas especies de primates .
Con el tiempo, ni la concentración de paternidad ni la confusión de paternidad obtuvieron un consenso sobre ser el beneficio más probable . Luego se propusieron dos nuevas hipótesis evolutivas, que intentaban tener en cuenta fuerzas más selectivas y ayudar a conciliar los beneficios de la concentración de paternidad con los beneficios de la confusión de paternidad. La primera, la hipótesis del indicador confiable, afirma que la competencia hembra-hembra impulsa las señales sexuales visuales para que sean indicadores confiables para los machos de la calidad de cada hembra durante esa competencia . Las hembras buscan activamente machos de alta calidad y, si fuera beneficioso, las hembras de alta calidad también podrían atraer a más de un macho de calidad .
La segunda, la hipótesis de la señal graduada, reconoce explícitamente el hecho de que las señales sexuales visuales sirven como "señales graduadas" para las hembras, es decir, tales señales son probabilísticas, aumentando y disminuyendo en fuerza gradualmente, y la ovulación a menudo ocurre alrededor del momento de la señal máxima de una hembra. . Al hacerlo, una hembra es capaz de atraer machos con buenos genes alrededor del punto máximo de su señal (es decir, cuando probablemente sea más fértil), mientras sigue atrayendo a otros machos de menor calidad durante otras partes de su ciclo. (cuando todavía tiene alguna señal sexual, pero no en su apogeo, y probablemente sea menos fértil) .
Aunque a menudo se presentan como opuestas, tanto la hipótesis del indicador confiable como la de la señal graduada invocan la competencia femenina por los machos de alta calidad y ambas asumen implícitamente que las hembras compiten por los machos de alto rango porque esos machos tienen una calidad genética superior. Sin embargo, en muchos primates cercopithecine, el rango masculino es una función de la edad, más que de buenos genes . Tenga en cuenta que la hipótesis del indicador confiable es bastante vaga sobre los beneficios de aptitud física que las mujeres podrían obtener a través de la competencia. Una de las ventajas de nuestro enfoque, como se muestra más adelante, es la consideración explícita de los componentes genéticos y no genéticos.
Se han realizado importantes trabajos de campo y laboratorio (p. ej., ), así como estudios filogenéticos (p. ej., ) para ayudar a comprender la señalización visual de la ovulación en un contexto evolutivo. Como resultado de todo este trabajo, la hipótesis de la señal graduada ahora se reconoce en gran medida como la hipótesis para explicar la evolución de la señalización sexual femenina visual, mientras que la hipótesis del indicador confiable no pudo encontrar apoyo empíricamente y ha caído en desgracia . , 28, 42, 44, 47].
Sin embargo, todavía quedan muchas preguntas. Por ejemplo, en relación con el infanticidio, ¿es más probable que el infanticidio sirva como presión de selección para la evolución de la ovulación oculta o de las señales sexuales visuales? Durante mucho tiempo se ha pensado que el infanticidio podría ser una presión de selección principal para que evolucione la ovulación oculta (por ejemplo, ver ). Una mujer con ovulación oculta tendría la mayor parte de su ciclo para confundir la paternidad (reduciendo el riesgo de infanticidio de su descendencia) y no tendría que sufrir ninguno de los costos fisiológicos de tener signos visuales de ovulación .
Completamente opuesta a estas creencias es, como se discutió anteriormente, la idea de que las hembras que señalan de manera prominente son más capaces de atraer a múltiples machos como compañeros de apareamiento, lo que (por ejemplo) es beneficioso para reducir el riesgo de infanticidio en la descendencia de esa hembra al confundir la paternidad. 15]. Apoyando esta hipótesis están los hechos de que las hembras con señales máximas a menudo se aparean con múltiples machos y que tales señales no son perfectamente honestas; la ovulación no siempre ocurre exactamente en el momento de la señal máxima de una mujer . De hecho, al igual que este ejemplo de infanticidio anterior, muchos de los beneficios propuestos de tener signos visuales de ovulación también se han propuesto como costos para las mujeres. Como dice Austin Burt, "Irónicamente, existe una superposición considerable entre los beneficios hipotéticos de las señales sexuales y los de la ovulación oculta". .
Los experimentos informativos relacionados con este fenómeno son, por naturaleza, bastante difíciles de realizar, e históricamente muchas ideas solo se han presentado como argumentos verbales que a menudo pueden desafiarse fácilmente. A pesar de las preguntas aún sin respuesta sobre el papel y la evolución de la señalización sexual femenina visual, incluso dentro del contexto de la hipótesis de la señal graduada, se ha realizado relativamente poco trabajo teórico para comprender las compensaciones evolutivas detrás de estos signos que persisten en tantos diferentes. especies (pero ver ). De hecho, dos revisiones diferentes de la señalización visual de la ovulación apelaron específicamente a ' enfoques teóricos ' y 'Se necesita un modelado más riguroso, usando herramientas matemáticas y enfoques de simulación' .
Con solo dos intentos de modelado publicados después de estas convocatorias (que se analizan más adelante), el área está lista para mejorar el trabajo teórico. Por lo tanto, nuestro objetivo aquí es utilizar modelos matemáticos para ayudar a explorar las compensaciones evolutivas asociadas con la señalización sexual femenina visual. Tenga en cuenta que no es nuestro objetivo aquí probar argumentos verbales específicos entre sí, por ejemplo, la hipótesis del indicador confiable versus la señal graduada. Más bien, teniendo en cuenta múltiples fuerzas evolutivas (incluidos diferentes tipos de selección) que se sabe que actúan en las poblaciones de nuestros modelos, estamos interesados ??en determinar bajo qué condiciones aumentará o disminuirá la señalización de la ovulación en una población de múltiples hombres y mujeres. , suponiendo que dichas señales sean graduadas. En comparación con los esfuerzos de modelado limitados anteriores , nuestros modelos exploran una gama mucho más amplia de factores evolutivos bajo suposiciones biológicamente más realistas. En particular, permitimos explícitamente el infanticidio, consideramos los beneficios genéticos y no genéticos para las hembras y asumimos que los machos estiman la fertilidad de sus compañeras, en lugar de conocerlas exactamente.
2. Material y métodos
Primero, usamos modelos matemáticos y luego realizamos análisis estadísticos de datos empíricos para probar dos de las predicciones de nuestro modelo.
(un modelo
Consideramos una población de individuos que viven en un gran número de grupos, cada uno con N machos y N hembras. Las generaciones son discretas y no se superponen. A continuación, describimos los principales componentes de modelado; consulte el apéndice A para ver los detalles completos del modelo.
hembras Damos cuenta explícitamente del ciclo femenino, que dividimos en D unidades discretas de tiempo. Si bien tales unidades pueden ser horas, minutos, etc., elegimos llamarlas 'días' (por ejemplo, con 29 días en un ciclo femenino). Cada hembra es fértil durante C días de este ciclo; la distribución de probabilidades de fertilización a lo largo del ciclo tiene la misma forma para todas las hembras pero está centrada al azar (lo que significa que la sincronía del ciclo solo puede ocurrir probabilísticamente). Las hembras difieren genéticamente en los signos visuales de ovulación presentes. Suponemos que tanto la ovulación como los signos visuales máximos de ovulación ocurren directamente en la mitad de los días fértiles C de cada hembra, de modo que existe al menos cierta confiabilidad de la señal de ovulación. Tratamos los signos visuales de ovulación, x (d) para cada día d del ciclo, como curvas superpuestas (consulte la fig. 11.1 de para comparar). Cada hembra se caracteriza por dos rasgos evolutivos controlados genéticamente. La magnitud m es la cantidad máxima de signos de ovulación que una mujer tiene visibles durante su ciclo; m es un número continuo no negativo. Longitud ? es el número de días que una mujer tiene una cierta cantidad de signos de ovulación visibles; ? es un número entero no negativo. Los signos de ovulación son costosos; estos costos están escalados por el parámetro c. Para ver un ejemplo de cómo podrían verse estos signos de ovulación x ( d ) a lo largo de un ciclo para cuatro hembras con valores variables de m y ?, consulte la figura 2.
Figura 2. Ejemplos de signos de ovulación para hembras con diferentes valores de características durante un ciclo de 29 días. Los diferentes colores representan cuatro ciclos femeninos diferentes. Los números al lado de cada curva representan el rango del componente genético (GC) del macho que es más probable que se aparee con la hembra en ese día particular de su ciclo (suponiendo que no haya estocasticidad reproductiva).
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machos Suponemos que los machos difieren en 'calidad', es decir, cualquier beneficio del macho para una hembra y/o su descendencia. La variación en la calidad masculina está escalada por el parámetro b , que también caracteriza los beneficios femeninos. Dicha cualidad se divide explícitamente en un componente genético yg (GC) y un componente no genético y ng (NGC). GC se debe a que los genes del macho se transmiten a la descendencia de la hembra, mientras que NGC es cualquier beneficio no genético para la hembra al aparearse con ese macho. Por ejemplo, NGC podría ser protección brindada a la hembra misma o aumento de alimentos, aprovisionamiento, acceso a recursos, etc. (como se analiza en detalle en ). Permitimos que yg se correlacione con el rango del macho (y por lo tanto su éxito en la competencia reproductiva). (Sin embargo, tenga en cuenta que, como mostramos a continuación, las hembras aún pueden evolucionar para señalar la ovulación incluso sin beneficios genéticos incluidos en el modelo). También permitimos la correlación ? entre yg y y ng . Por ejemplo, ? < 0 corresponde al caso en que los machos poderosos están menos interesados ??en brindar protección/abastecimiento a las hembras. En cambio, ? 0 corresponde al caso en el que ser un macho más poderoso implica ser mejor para proteger/aprovisionar a las hembras. No consideramos la evolución en los machos, asumiendo en cambio que los rasgos masculinos están en un equilibrio evolutivo (estocástico).
Parejas de apareamiento. Por cada unidad de tiempo en el ciclo, todos los machos y todas las hembras de cada grupo participan en la competencia por parejas. Para simplificar los cálculos, asumimos que cada individuo se aparea exactamente una vez en cada unidad de tiempo (por ejemplo, día). Los machos de mayor rango (y GC) tienen más probabilidades de aparearse con hembras con signos visibles de ovulación más fuertes (mayor x (d)), es decir, cuando es más probable que la hembra sea más fértil. Los machos de rango inferior (y GC) se aparean con hembras que tienen menos signos visibles de ovulación, es decir, cuando es menos probable que la hembra sea más fértil. Para el apoyo empírico de esta suposición en primates, ver . Sin embargo, esta suposición se puede relajar a través de la estocasticidad reproductiva. El grado de estocasticidad reproductiva en machos y hembras está controlado por los parámetros ? m ? 0 y ? f ? 0, respectivamente. Con ? m = ? f = 0, las parejas de apareamiento se forman de manera determinista, de modo que el macho con mayor GC se aparea con la hembra con la mayor cantidad de signos visibles de ovulación, y así sucesivamente (figura 2); este es el caso del surtido perfecto en el apareamiento. El aumento de ? m aumenta la estocasticidad en el resultado de la competencia masculina por el éxito de apareamiento y, por lo tanto, reduce la desigualdad reproductiva masculina. El aumento de ? f refleja una disminución en la confiabilidad de la señal de ovulación, así como una falta de oportunidad o interés para que las hembras fértiles se apareen con un macho de mayor GC (por ejemplo, como se muestra empíricamente en los babuinos de Amboseli ). Con grandes ? m , ? f , el apareamiento se vuelve aleatorio.
reproducción Para la descendencia potencial de cualquier mujer, cada hombre del grupo tiene una probabilidad asociada de paternidad, que oscila entre cero y uno. Esta cantidad está determinada tanto por la cantidad de veces que un macho en particular se aparea con la hembra durante su ciclo, como por su probabilidad de fertilización en los días de cada evento de apareamiento. Asumiendo la aditividad de los efectos de costo y beneficio por simplicidad, especificamos la condición física femenina (fertilidad) como: Aquí, 0 ? ? ? 1 especifica el peso relativo del NGC; con ? = 0,5, los beneficios genéticos y no genéticos proporcionados por los hombres son igualmente importantes para las mujeres. La aptitud es el éxito reproductivo relativo de cada hembra, es decir, el número esperado de crías que sobreviven hasta la edad de reproducción, normalizado para mantener constante el tamaño total de la población en cada generación. La producción de descendencia es seguida por la dispersión.
Infanticidio. El modelado de infanticidio está adaptado de . Cualquier macho puede ayudar o dañar (tenga en cuenta que 'dañar' aquí podría significar simplemente no ayudar) a una cría antes de que el bebé sea destetado, aunque algunos machos (por ejemplo, los de mayor calidad, tamaño o fuerza) pueden hacerlo de manera más efectiva. . Nuestro modelo no distingue entre la amenaza de infanticidio a través de un macho forastero o un macho previamente subordinado. Los efectos del infanticidio en la viabilidad de la descendencia se escalan mediante los parámetros ? (beneficio máximo de protección contra el infanticidio) y ? (costo máximo relativo del infanticidio). Un parámetro adicional 0 ? ? ? 1 determina hasta qué punto los machos toman en cuenta los signos visibles de ovulación femenina al estimar su paternidad para determinar qué acciones tomar con respecto al infanticidio. ? = 0 significa que los machos estiman su probabilidad de paternidad únicamente por el número de apareamientos con la madre de un descendiente, mientras que ? = 1 significa que los machos estiman la paternidad exclusivamente sobre la base de los signos visibles de ovulación de la hembra durante el tiempo de apareamiento.
Nuestro objetivo aquí es comprender cómo evolucionan los signos visuales de la ovulación femenina con el tiempo. El Apéndice A proporciona más detalles, funciones de aptitud explícitas y definiciones completas de ecuaciones y parámetros.
(b) Prueba de hipótesis contra datos
Pudimos agregar suficientes datos de las especies de primates existentes que viven en grupos de varios machos y varias hembras para probar dos de las predicciones de nuestro modelo. Todos los datos están disponibles en el material complementario electrónico. Tenga en cuenta que todas nuestras fuentes de datos son recopilaciones de datos de primatólogos cuyos métodos y resultados ya se han publicado en otros lugares; no hicimos ninguna recopilación de datos nosotros mismos. También tenga en cuenta que restringimos estos análisis a aquellas especies de primates con un sistema de apareamiento poliginandroso porque nuestro modelo considera explícitamente a los primates que viven en grupos de varios machos y varias hembras y el sistema de apareamiento ya es un correlato conocido de los signos visuales de ovulación en los primates . ].
Siempre que estén disponibles, agregamos datos por especie para: (i) signos visibles de ovulación, (ii) tamaño del grupo y (iii) riesgo de infanticidio. Los datos de signos de ovulación estaban disponibles en . Seguimos al agrupar los signos de ovulación 'ausentes' y 'ligeros' visibles (por ejemplo, de la clasificación ternaria que se encuentra en ) juntos en una categoría de 'ausente'. Esto se debe tanto al hecho de que la categoría 'leve' es vaga (por ejemplo, ¿una especie cuyas hembras no tienen hinchazones sexuales, sino solo un enrojecimiento apenas visible del perineo cuenta como 'ausente' o 'leve'?) y también a que aún no se ha establecido que los machos utilicen hinchazones "ligeras" como cualquier tipo de señal . El tamaño promedio del grupo se agregó de para cada especie para la cual había datos disponibles. Para el riesgo de infanticidio, utilizamos los datos de Opie et al. sobre la duración de la lactancia y la gestación . La proporción promedio de L / G: = duración de la lactancia/duración de la gestación es un correlato conocido del riesgo de infanticidio, con especies con mayor L / G que tienen mayores riesgos de infanticidio .
Para el primer análisis, comparamos los signos de ovulación visibles con el tamaño del grupo. Al hacerlo, se obtienen 65 especies con una clasificación de tener signos visuales de ovulación 'presentes' o 'ausentes' y el tamaño promedio del grupo de la especie. Usamos esto para comparar los tamaños de grupo promedio para especies con signos visuales de ovulación ausentes versus presentes. Para probar la importancia, controlamos la filogenia utilizando una prueba ANOVA filogenética basada en simulación con una filogenia reciente de primates .
Para el segundo análisis, comparamos los signos visibles de ovulación con el riesgo de infanticidio. Al hacerlo, se obtienen 48 especies con una clasificación de signos visuales de ovulación 'presentes' o 'ausentes' y un valor de L / G. Usamos esto para comparar las distribuciones de L / G para especies con signos visuales de ovulación ausentes versus presentes. Para incluir la filogenia, ajustamos un modelo basado en la probabilidad de evolución continua de rasgos (ver para detalles específicos del método), nuevamente utilizando la filogenia de primates de Fabre et al. . Ajustamos los modelos de movimiento browniano y Ornstein-Uhlenbeck usando el paquete R OUwie . En particular, comparamos los modelos de Ornstein-Uhlenbeck con uno versus múltiples óptimos para L / G. En el caso de un solo óptimo, se supone que el rasgo evoluciona de manera no neutral, pero que todas las especies (independientemente de los signos visibles de ovulación presentes o ausentes) se ven atraídas hacia ese único valor óptimo de L / G. Con múltiples óptimos (uno para especies con signos de ovulación visibles presentes y el otro para especies con signos de ovulación visibles ausentes), las especies con signos de ovulación visibles presentes versus ausentes tienen diferentes valores promedio de L / G. En todos los casos, el criterio de información de Akaike (AIC) se calculó a partir de la probabilidad de comparar el ajuste de los modelos, cada uno de los cuales hizo los diferentes supuestos evolutivos. Consulte el material complementario electrónico para obtener una descripción más detallada de este método, resultados adicionales y discusión sobre la elección del método.
3. Resultados
Modelo . Las simulaciones basadas en agentes de nuestro modelo muestran que los valores promedio del rasgo de magnitud de los signos de ovulación ( m ) y el rasgo de longitud de los signos de ovulación (?) convergen en los equilibrios únicos m *, ? * . Tenga en cuenta en la mayoría de las simulaciones, ? * ? 7, porque establecemos el tiempo de fertilidad C en 7 días. Se puede encontrar una discusión más completa de nuestras simulaciones y los efectos de los parámetros en el material complementario electrónico.
La Figura 3a resume los efectos sin infanticidio del beneficio b, costo c, y tamaño de grupo N sobre los valores de equilibrio m* y ?*. Como se esperaba, el aumento de los beneficios b y la disminución de los costos c dan como resultado un aumento de m * , ? * . Nuestras simulaciones también muestran que aumentar el tamaño del grupo N da como resultado un aumento de m *. Esto se debe a que aumentar el número de hembras en cada grupo intensifica la competencia hembra-hembra por los machos de GC alta , lo que incentiva tener más signos visuales de ovulación presentes para atraer a dichos machos.
Figura 3. Efectos de los parámetros sobre los valores de equilibrio promedio de la magnitud de los signos de ovulación (m *, i) y la duración de los signos de ovulación (? *, ii). ( a ) Los efectos de la variación en la calidad masculina ( b ), los costos de tener signos visuales de ovulación ( c ) y el tamaño del grupo ( N ). ( b ) Efectos relacionados con el infanticidio ( ? , ? , ? ). ? = 0 representa el caso sin presencia de infanticidio (y por lo tanto cuando ? , ? son irrelevantes). ( c ) Los efectos de la estocasticidad reproductiva en machos ( ? m ) y hembras ( ? f ) y la ponderación relativa de NGC ( ? ). ( d ) Los efectos de la variación en la calidad del macho ( b ) y la correlación entre el GC y el NGC de un macho ( ? ). Los equilibrios se obtienen promediando 16 corridas de condiciones iniciales (con la desviación estándar indicada por barras de error). Otros parámetros: ( a ) ?
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En cambio, la Figura 3b resume los efectos de los parámetros relacionados con el infanticidio (?, ?, ?) sobre los valores de equilibrio de m* y ?*. El aumento de los efectos del infanticidio ? y ?, y el peso relativo de los signos de ovulación de las hembras en las estimaciones de paternidad de los machos ? cada uno da como resultado un aumento de los valores de m*. Intuitivamente, a medida que estos efectos relacionados con el infanticidio aumentan, lo mejor para las hembras es aparearse con machos de GC alto (es decir, es más probable que los machos hagan que sus acciones sean efectivas dentro de su grupo, ya sea debido a la fuerza, el rango, etc. y, por lo tanto, ser más capaces de ayudar a proteger a un bebé). El aumento de los apareamientos les da a estos machos mayores probabilidades de ser el padre de cualquier descendencia posterior que produzca la hembra, lo que aumenta la probabilidad de que el macho intente proteger a la descendencia contra cualquier posible infanticidio que se cometa. Tener fuertes signos visuales de ovulación facilita este tipo de apareamientos con machos de alto GC.
La Figura 3c resume los efectos sin infanticidio del peso relativo de los beneficios no genéticos proporcionados por los machos ? y los dos parámetros de estocasticidad reproductiva, ? m y ? f . La disminución de ? aumenta el valor del 'premio' para una hembra por ganar la competencia hembra-hembra por buenos genes, incentivando así el aumento de los signos visibles de ovulación con los que atraer machos con un GC alto. Tenga en cuenta que estos efectos de ? están en línea con el trabajo empírico, por ejemplo; ver . En general, cuanto mayor sea la estocasticidad reproductiva presente, menor será el beneficio para una mujer de tener signos visibles de ovulación, lo que significa que su señal de ovulación será menor. El aumento de la estocasticidad reproductiva masculina (es decir, la disminución de la cantidad de desigualdad reproductiva entre los machos) disminuye los rasgos de ovulación femenina m *, ? * . Con una mayor estocasticidad reproductiva masculina, es menos probable que las hembras que emiten señales intensas se apareen con machos con un GC alto, simplemente por casualidad, lo que hace que las hembras inviertan menos energía en dichas señales. Con una estocasticidad reproductiva alta entre los machos, la estocasticidad reproductiva alta entre las hembras efectivamente elimina cualquier beneficio para las hembras de tener signos de ovulación visibles (es decir, el beneficio de ganar la competencia hembra-hembra por machos con un GC alto), dejando tales signos solo como un costo y por qué ambos m *, ? * disminuyen bruscamente en el caso de una gran estocasticidad reproductiva masculina y femenina.
En muchas situaciones, el parámetro ? (la correlación entre el GC y el NGC de los machos) no tiene mucho efecto (consulte el material complementario electrónico). Sin embargo, cuando ? tiene un efecto, el aumento de ? dará como resultado un aumento de m *, ? * . Tal efecto aparecerá con mayor beneficio b , mayor peso relativo de los beneficios no genéticos ? , y menor estocasticidad reproductiva en las hembras ? f . La figura 3d ilustra uno de esos escenarios. En general, los signos de ovulación visibles aumentarán cuando las hembras se beneficien al atraer machos con un GC alto. Con ? más grande, los machos con GC alto también tienen cada vez más NGC, duplicando así el beneficio que una hembra atractiva recibiría de ellos. De hecho, como ilustra la figura 3d, ? intuitivamente tiene efectos más grandes con b más alta, lo que significa que cuando dicha calidad proviene de machos con un GC alto es mayor. Además, ? tendrá efectos más grandes con ? más grande (ya que las hembras podrían obtener aún más beneficios a través de NGC atrayendo parejas de alto GC) y ? f más pequeño (ya que el 'premio' cada vez más garantizado de ganar la competencia hembra-hembra ser mayor tanto en GC como en NGC).
Prueba de hipótesis contra datos. Como se describe en la sección de materiales y métodos, pudimos probar dos de las predicciones de nuestro modelo con datos empíricos. Primero, nuestro modelo predice que las especies con grupos más grandes tendrán más signos de ovulación visuales presentes. La Figura 4a muestra estos desgloses: las especies con signos visuales de ovulación 'presentes' y 'ausentes' tienen diferentes distribuciones de tamaño de grupo. Como predice nuestro modelo, es más probable que las especies con signos visuales de ovulación "ausentes" tengan tamaños de grupo más pequeños, mientras que las especies con signos visuales de ovulación "presentes" tienen más probabilidades de tener tamaños de grupo más grandes. El tamaño medio del grupo de especies con signos visuales de ovulación "ausentes" es de 18,67, mientras que el tamaño medio del grupo de especies con signos visuales de ovulación "presentes" es de 37,41, un aumento del 100 %. Después de probar la significancia usando una prueba ANOVA filogenética basada en simulación , encontramos que estas diferencias son significativas (F = 12.868, p = 0.002).
Figura 4. (a) Comparación del tamaño de grupo promedio de las especies de primates por hembras que tienen signos visuales de ovulación 'presentes' o 'ausentes'. After controlling for phylogeny, species with higher group sizes are more likely to have visual ovulation signs, and species with concealed ovulation smaller group sizes (using phyloANOVA: F = 12.868, p = 0.002). Numbers inside the bars indicate the numbers of species contained in each category. ( b ) Box plots depicting the distributions of L / G for species with each 'absent' (33 species) and 'present' (15 species) ovulation signs. Including phylogeny, the model with 'absent' and 'present' having distinct means has a 62% relative probability. Each box plot depicts the minimum, maximum, median, and quartile values, while the black x's mark the means.
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Second, our model predicted that species with a higher risk of infanticide (ie higher average L / G ) would have more visual ovulation signs present. Figure 4 b depicts the box plots of L / G for species with 'absent' and 'present' ovulation signs visible. We see that, as predicted, the mean L / G value for species with 'absent' ovulation signs is less than the mean for species with 'present' ovulation signs, and in general they have different distributions, in line with our model's prediction. After considering phylogeny using , there is still support for this correlation between infanticide risk ( L / G ) and visual ovulation signs (62% relative probability from model selection; see the electronic supplementary material for more details).
4. Discussion
Here, we have developed a framework for modelling the evolution of visual female sexual signalling, allowing for both possible benefits of paternity concentration and paternity confusion. In general, we have shown that increased visual ovulation signalling could have evolved for a variety of reasons. For example, our model predicts increased visual ovulation signals with increased group size ( N ), increased variation in male quality ( b ), decreased costs of having ovulation signs visible ( c ), increased effects of infanticide ( ? , ? , ? ), increased weight of male genetic quality (ie decreased ? ), increased male reproductive inequality (ie decreased ? m ), and increased correlation between male-provided genetic and non-genetic benefits ( ? ). These predictions are all testable.
Overall, we see a costs trade-off between ovulation signs magnitude ( m ) and ovulation signs length (?). In situations where strong ovulation signs magnitude is favoured (for example, when males evaluate their paternity exclusively on the basis of female signs; ? = 1), we typically see smaller ? * . Intuitively, a female will only have so much energy/resources to spend on visual ovulation signalling. When strong ovulation signs magnitude is favoured, the female will invest that energy allotment on such magnitude rather than the length of her visual ovulation signal. Hence, where we see a much larger m *, we typically see a smaller ? * .
Our results show the evolution of ovulation signalling can be driven by indirect genetic benefits. A major conclusion of our work is that females can evolve sexual signalling even in the absence of genetic benefits provided by males (ie when ? = 1). As expected , the effects of 'good genes' can, however, be trumped by direct costs. Moreover, the effects of good genes in our model are much weaker than those of infanticide.
It is important to note that we never intended to formalize and then test specific verbal arguments (such as the reliable indicator hypothesis against the graded signal hypothesis, which, as we discussed above, have overlapping elements and some vagueness). Rather, our approach was to start with major evolutionary forces (including different types of selection) known to act in natural populations and then investigate the effects of various parametersgroup size, infanticide, genetic versus non-genetic male benefits, etc.
Our theoretical work is helpful in clearing up past confusion. Contrary to some expectations (see the Introduction), both our modelling and empirical work support greater infanticide risk leading to increased ovulation signs rather than concealed ovulation. Another example is provided by Charles Nunn's statement regarding paternity confusion, ' is not able to explain the conspicuousness of signal. This hypothesis also cannot explain why features of exaggerated swellings bias certainty towards certain males in the social group.' . However, our modelling results show that the 'conspicuousness of this signal' does not have to be a result of the selection pressures owing to infanticide, but rather to one or more of the potential ecological costs identified here. Moreover, our model shows that the risk of infanticide can indeed explain why exaggerated swellings would bias certainty towards 'certain males' (ie more powerful/effective ones). Such males are both more likely to take over a group from a current alpha-male (and hence the risk of infanticide from them be imminent), and more likely to be stronger/better able to protect a female's infant from any possible infanticide attempt by a new alpha-male.
Our work complements the sparse earlier modelling work on visual ovulation signalling. Pagel used mathematical modelling to argue that malemale competition for females will always occur and to support the reliable indicator hypothesis. Huchard et al . used agent-based simulations, attempting to reconcile the reliable indicator and graded signal hypotheses. They showed the reliable indicator hypothesis by itself to be viable and also concluded that mate choice for a direct benefit like fertility could lead to an indirect benefit like good genes. Nakahashi modelled the coevolution of ovulation signs and male mating behaviour, assuming that males can estimate the fertility of females with whom they mate; he did not model the effects of infanticide explicitly. Compared to these earlier efforts, our model explores a much wider range of evolutionary factors (including the effects of infanticide and genetic and non-genetic benefits to females) under more biologically realistic assumptions (eg by explicitly splitting the female cycle into discrete units of time and by assuming that males can only estimate the fertility of females with whom they mate, rather than know it exactly).
Although our models aim to describe any primate species with multi-male multi-female groups, in particular there has been much interest on the question of why do human females have concealed ovulation ? Is this related to some larger 'adaptive suite' in human evolution ? While our results do not support the infanticide hypothesis for the evolution of concealed ovulation in humans , our model does make predictions about evolutionary dynamics which lead to several new hypotheses for why concealed ovulation may have evolved in our ancestors.
In particular, such ecological causes for the disappearance of visual ovulation signals could include: (i) group size decreasing (potentially as a result of changes in ecological resource distributions, predators, etc.), (ii) within-group variation in male quality decreasing or males becoming more egalitarian , (iii) non-genetic components of male quality becoming highly beneficial compared to genetic components, (iv) physiological costs of having ovulation signs increasing (owing to increased water retention, body weight, infection/damage, predation, etc.; potentially as a result of the adaptation of bipedalism), and/or (v) the effects of infanticide decreasing. Note with regard to (i) above, visual ovulation signs are expected to disappear with the transition to monogamy since the benefits of visual ovulation signalling (ie attracting good and/or more mates) disappear, while the costs remain present . This is in line with both previous phylogenetic studies on the primate mating system and visual ovulation signs , and also our model should we set N = 1.
Our approach comes with several limitations. Like many models, we assume discrete generations for mathematical simplicity. We also assume an additive fitness function. Explicitly accounting for the female cycle has made obtaining informative analytical results not feasible, leading to us rely on agent-based simulations. In our model, we did not impose female cycle synchrony. Assuming so would increase femalefemale competition and hence ovulation signalling. We do not consider the effects of any extended mate-guarding (ie mate-guarding lasting longer than our one discrete unit of time). We do not explicitly allow for variation in signal reliability, instead assuming a female's peak day of fertility and day of peak visible ovulation signs to line up. We also only consider multi-male, multi-female mating systems, excluding other mating systems from direct consideration in our model. In addition, our description of 'male quality' is purposefully general; we do not explicitly take into account male age, rank or any other similar known factor in primate mating.
While much work still needs to go into understanding the evolution of visual female sexual signalling, our model is able to resolve some old controversies and shed new light on this important issue. In particular, our work suggests several ecological pathways by which visual ovulation signals could have evolved or diminished, while also showing that infanticide can provide important selection pressure on the evolution of visual ovulation signs. Aside from the two predictions explored in figure 4, applying more of our theoretical insights to other specific systems/species would require further detailed information on fitness components and ecological factors, which we hope to have inspired for future empirical work.
Accesibilidad de datos
All supporting data are available in our online electronic supplementary material.
Author's contributions
KR and SG designed research, analysed data and wrote the paper.
Conflicto de intereses
Declaramos que no tenemos intereses en competencia.
Fondos
KR was supported by a NSF Graduate Research Fellowship. SG was supported by the National Institute for Mathematical and Biological Synthesis through the NSF awards EF-0832858 and DBI-1300426, with additional support from The University of Tennessee. All numerical simulations were run on the Volos cluster, which is supported by the NIH award GM56693 (SG).
Expresiones de gratitud
We thank J. Beaulieu for the help with the phylogenetic analysis, and J. Auerbach for the comments and suggestions. We also thank the editor and reviewers for their useful comments.
Appendix A. Model details
Females . The female fertility function is assumed to have a triangular shape with zero probability of fertilization outside of a female's C fertile days (see the electronic supplementary material, figure S1). Given female traits mi ? 0 (ovulation signs magnitude) and (ovulation signs length), the a